在负责押送尸魂界王族秘宝“王印”的途中，一股神秘力量突然袭来，十番队虽奋力反击，却终究丢掉秘宝，日番谷冬狮郎（朴璐美配音）也在阵前莫名逃亡。不久，日番谷临阵逃脱的报告传遍尸魂界，黑崎一护（森田成一配音）从二番队队长碎蜂口中得知始末，之后遇见并救助了体力不支倒地的日番谷，继而得知袭击护送队伍且与日番谷交手的是一个早已死掉的死神草冠。这两个人当年曾是莫逆之交，他们的关系也让袭击事件变得扑朔迷离。日番谷的暧昧态度零十番队遭受软禁处罚，而草冠的背后有隐藏着怎样的势力和秘密？本片根据日本漫画家久保带人的同名原著改编，系该动画的第二部剧场版。

真历17年，第三银河帝国正式创立。地球上占七成人口实现外星移民，而人类社会也分裂成幼军政府成立的多尔西亚军邦和扩大贸易协定的环大西洋条约组织ARUS。两大势力此消彼长，纷争不断。在此期间，崇尚和平的中立国家迪奥尔独善其身，却不免被卷入战火的命运。在平静的一天，迪奥尔星遭到多尔西亚突袭。性情温和的少年时缟晴人（逢坂良太配音）目睹心仪的女孩指南翔子（濑户麻沙美配音）被炮火埋葬，悲愤之际登上了意外从校舍下方突出地面的神秘机器人Valvrave，并以雷霆万钧之势击败对手。在此之后，晴人被世人奉为偶像和英雄，但他的身体也发生奇怪突变，一度和多尔西亚的一人旅团少年艾尔艾尔弗（木村良平配音）交换身体。战火并未就此停止，多尔西亚的攻势仍在继续，而Valvrave的秘密还未完全揭开……