人と共に八百万の神々が生きる神話の世界「天和国（アマワクニ）」。そこで劍神（ハヤガミ）を操る十二神鞘が起こした革命に巻き込まれたアラタは、秘女王殺しの罪を着せられ、逃げこんだ森で異世界（現代）へと飲み込まれる…一方、現代の高校生・日ノ原革は友達に裏切られ、絶望の中、異世界へと迷い込む。そこで革は“アラタ”としての運命を譲り受け、劍神「創世（ツクヨ）」の後継者となる。秘女王が絶命寸前となったために劍神の封印が解けた今、劍神の持ち主である鞘たちは、自らが大王（オオキミ）となるために闘いを繰り広げる。さらには十二神鞘の中でも謎とされる「六ノ鞘」が、秘女王の復活を阻止しようと動き出す。そんな中、鞘たちの闘いに巻き込まれて命を落とす人々を救うため、そして秘女王を救うため、革は「日輪ノ大王」となることを決意。「創世」の力で全ての劍神を束ね、闘いを終わらせるべく旅を続ける。現代と神話の世界が交錯する、異世界ファンタジー!!

在参拜母亲坟墓的回程途中，真嗣（绪方惠美配音）和葛城美里（三石琴乃配音）遭遇了第七使徒的攻击，关键时刻2号机势如破竹挫败对手，真嗣也由此结识了2号机的操纵者式波·明日香·兰格蕾（宫村优子配音）。与沉默寡言的绫波丽（林原惠美配音）不同，明日香自信张扬，甚至有些自大，在和真嗣相处的日子里，彼此闹出不少的笑话。他们三人分别驾驶着零号机、初号机和2号机，抵抗了第八使徒猛烈的攻击，在这一过程中，淡淡的情愫悄然在这三个青年男女的心中萌生。不久后，第九、十使徒相继降临，真嗣他们面临着生与死的残酷考验……本片为福音战士新剧场版四部曲第二部。

该剧由漫画鬼才石黑正数亲自打造，贵留子与小丸踏上寻找“天国”的旅程，极力避开专门猎杀人类的怪物。时男舍弃井井有条的生活，勇闯外面的世界。